500年前的東方大陸，妖邪作祟，民不聊生，正義之士祁無極帶領一眾妖師，在巔峰谷斬殺妖帝，還世間安寧。但妖帝之血卻化成業火冥海，將大陸分成了伏龍、千羽和巨輪三國，妖師們用赤珠組成結界以護衛大陸生靈。然而，500年的平靜一夕之間卻因一顆赤珠的損壞被打破。伏龍國派出少年妖師祁曉軒尋找新的赤珠代替，赤珠卻被一山野小痞虎子所盜並意外吞下，二人命運就此纏繞。從不甚愉悅的萍水一遇、一冷一熱的性情相左，到除妖之戰中的捨身相救、拋開偏見後的彼此了解。虎子因體內妖力飽受爭議，曉軒為維護虎子不惜忤逆父親，但在國御妖師比賽的關鍵時刻，曉軒卻因體內「雙生元神」的詛咒對虎子刀劍相逼。經歷過決裂的至暗時刻，再到追蹤疑案、斬妖除魔時的再次聚首，誤會在默契中消解，友誼的力量更加熾烈。伏龍危機、千羽劫難、巔峰之戰，一系列疑團接踵而至，一個個艱難時刻攜手共渡，而這背後似乎總有一雙無形之手。